fcmedicineФундаментальная и клиническая медицинаFundamental and Clinical Medicine2500-07642542-0941КемГМУ10.23946/2500-0764-2021-6-4-54-66fcmedicine-467Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL RESEARCHЭпидемиология серотипов Streptococcus pneumoniae у детей на фоне универсальной вакцинопрофилактики пневмококковой инфекцииEpidemiology of Streptococcus pneumoniae serotypes in children before and after pneumococcal vaccinationhttps://orcid.org/0000-0001-6521-8615ПротасоваИ. Н.ProtasovaI. N.

Протасова Ирина Николаевна, кандидат медицинских наук, доцент кафедры микробиологии имени доцента Б. М. Зельмановича

660022, г. Красноярск, ул. Партизана Железняка, д. 1

Irina N. Protasova, Dr. MD, PhD, Associate Professor, Department of Microbiology

1, Partizana Zheleznyaka Street, Krasnoyarsk, 660022

ovsyanka802@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-3550-7875СидоренкоС. В.SidorenkoS. V.

Сидоренко Сергей Владимирович, доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделом медицинской микробиологии и молекулярной эпидемиологии

197022, г. Санкт-Петербург, ул. Профессора Попова, д. 9

Sergey V. Sidorenko, Prof. MD, DSc, Professor, Head of the Department of Medical Microbiology and Molecular Epidemiology

9, Professora Popova Street, St. Petersburg, 197022

https://orcid.org/0000-0003-4398-5703ФельдблюмИ. В.FeldblumI. V.

Фельдблюм Ирина Викторовна, доктор медицинских наук, профессор, заведующая кафедрой эпидемиологии и гигиены

614990, г. Пермь, ул. Петропавловская, д. 26

Irina V. Feldblum, Prof. MD, DSc, Professor, Head of the Department of Epidemiology and Hygiene

26, Petropavlovskaya Street, Perm, 614990

https://orcid.org/0000-0003-2868-1509БахареваН. В.BakharevaN. V.

Бахарева Наталья Васильевна, врач-эпидемиолог Красноярского краевого Центра профилактики и борьбы со СПИД; главный внештатный специалист-эпидемиолог министерства здравоохранения Красноярского края

660049, г. Красноярск, ул. Карла Маркса, д. 45, стр. 1

Natalia V. Bakhareva, Dr. MD, Epidemiologist,; Expert, Ministry of Public Health of Krasnoyarsk Region

45/1, Karl Marx Street, Krasnoyarsk, 660049

ФГБОУ ВО «Красноярский государственный медицинский университет имени профессора В. Ф. Войно-Ясенецкого» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияVoino-Yasenetsky Krasnoyarsk State Medical UniversityRussian FederationФГБУ «Детский научно-клинический центр инфекционных болезней Федерального медико-биологического агентства»РоссияPediatric Research and Clinical Center for Infectious DiseasesRussian FederationФГБОУ ВО «Пермский государственный медицинский университет имени академика Е. А. Вагнера» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияVagner Perm State Medical UniversityRussian FederationКГАУЗ «Красноярский краевой Центр профилактики и борьбы со СПИД»РоссияKrasnoyarsk Regional Center for Prevention and Control of AIDSRussian Federation202128122021645466Copyright © Протасова И.Н., Сидоренко С.В., Фельдблюм И.В., Бахарева Н.В., 20212021Протасова И.Н., Сидоренко С.В., Фельдблюм И.В., Бахарева Н.В.Protasova I.N., Sidorenko S.V., Feldblum I.V., Bakhareva N.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://fcm.kemsmu.ru/jour/article/view/467Цель

Цель. Изучение влияния специфической профилактики пневмококковой инфекции на эпидемиологию серотипов Streptococcus pneumoniae.

Материалы и методы

Материалы и методы. За 2011−2019 гг. проведено обследование на носительство Streptococcus pneumoniae 1852 здоровых детей, из них 1354 – в возрасте до 5 лет и 498 – в возрасте от 6 до 17 лет. До начала массовой иммунизации (2011−2014 гг.) было обследовано 539 человек, на фоне иммунизации (2015−2019 гг.) – 1313 человек. Выделенные культуры пневмококка подвергались серотипированию с помощью мультиплексной ПЦР.

Результаты

Результаты. Структура серотипов Streptococcus pneumoniae у детей до 5 лет и детей 6−17 лет различалась. В младшей возрастной группе преобладали серотипы 23F, 19F, 19A, 6AB, 15BC. В группе детей 6−7 лет, наряду с пневмококками 19F, 6AB и 6CD, часто встречались серотипы с выраженной капсулой – 3 и 33AF/37, относящиеся к 9-й серогруппе (9AV и 9LN), a также «нетипируемые» штаммы. На фоне вакцинопрофилактики произошло существенное снижение доли носительства Streptococcus pneumoniae среди детей в возрасте до 5 лет – с 41,5 до 19,2%. Среди старших детей носительство также несколько уменьшилось (с 13,5 до 9%). На фоне иммунизации наблюдалось изменение структуры серотипов популяции пневмококков, более выраженное среди детей до 5 лет: снижение частоты встречаемости «вакцинных» серотипов и увеличение доли «невакцинных». Установлено уменьшение распространенности пневмококков 23F и 19A при одновременном увеличении доли 11AD и появлении серотипов, не встречавшихся ранее: 8, 10A, 17F, 22F, 24ABF, 34, 39 и других.

Заключение

Заключение. Массовая иммунизация детей раннего возраста обусловила снижение уровня носительства Streptococcus pneumoniae среди привитых и не привитых детей и существенно изменила структуру серотипов циркулирующих штаммов пневмококка. Установленный эффект «замещения серотипов» диктует необходимость совершенствования микробиологического мониторинга Streptococcus pneumonia в системе эпидемиологического надзора за пневмококковой инфекцией.

Aim

Aim. To investigate how the pneumococcal vaccination affects the distribution of Streptococcus pneumoniae serotypes.

Materials and Methods

Materials and Methods. In 2011-2019, 1,852 healthy children (1,354 aged ≤ 5 years and 480 aged from 6 to 17 years) were examined for the nasopharyngeal pneumococcal carriage. Of them, 539 children were tested before the start of pneumococcal vaccination (2011-2014), while 1,313 were tested during the vaccine campaign (2015-2019). Pneumococcal strains were serotyped using multiplex polymerase chain reaction.

Results

Results. Streptococcus pneumoniae serotype distribution considerably differed between children ≤ 5 and 6-17 years of age. Serotypes 23F, 19F, 19A, 6AB, and 15BC were prevalent in children ≤ 5 years of age while the older children were characterised by a high prevalence of capsular serotypes (3 and 33AF/37), serogroup 9 (9AV and 9LN), non-typeable streptococci, as well as 19F, 6AB and 6CD serotypes. Vaccination was associated with a significantly decreased prevalence of Streptococcus pneumoniae carriage (from 41.5% to 19.2%) among children ≤ 5 years of age, while this reduction was less pronounced (from 13.5 to 9.0%) in older children. Vaccination led to the shift in the distribution of pneumococcal serotypes towards an increased prevalence of non-vaccine serotypes that was particularly prominent in children ≤ 5 years of age. In particular, vaccination reduced the prevalence of 23F and 19A pneumococcal serotypes but heightened prevalence of 11AD serotype and to the appearance of previously undetected serotypes such as 8, 10A, 17F, 22F, 24ABF, 34, and 39.

Conclusion

Conclusion. Pneumococcal vaccination decreased prevalence of pneumococcal carriage, yet causing a serotype replacement effect requiring improved microbiological monitoring in children of all age groups.

пневмококкносительстводетисеротипывакцинацияStreptococcus pneumoniapneumococcal carriagechildrenpneumococcal serotypespneumococcal vaccinationФинансирование проведенных исследований осуществлялось частично из следующих источников: − Государственное задание МЗ РФ «Молекулярно-генетические основы антибиотикорезистентности и патогенности актуальных нозокомиальных и внебольничных возбудителей гнойно-воспалительных заболеваний» (2015−2018 гг.), регистрационный номер НИОКТР 117060810032-3; − многоцентровое проспективное исследование особенностей пневмококковой инфекции в Российской Федерации (программа SAPIENs), 2016−2018 гг. Пожертвователь на исследование – Благотворительный фонд Ростроповича−Вишневской «Во имя здоровья и будущего детей»; − финансирование исследований также частично осуществлялось за счет внебюджетных средств ФГБОУ ВО КрасГМУ им. проф. В.Ф. Войно-Ясенецкого Минздрава РФ и за счет личных средств авторов.The research was financially supported by: Ministry of Health of the Russian Federation (State Task “Molecular genetic basis of antibiotic resistance and pathogenicity of actual nosocomial and community-acquired pathogens of pyoinflammatory diseases” (2015-2018)), R&D registration number 117060810032-3. Rostropovich-Vishnevskaya Foundation (Multicenter study “Scientific Assessment of Pneumococcal Infection Epidemiology Networks (SAPIENs)”, 2016-2018) Voino-Yasenetsky Krasnoyarsk State Medical University.ReferencesRegev-Yochay G, Raz M, Dagan R, Porat N, Shainberg B, Pinco E, Keller N, Rubinstein E. Nasopharyngeal carriage of Streptococcus pneumoniae by adults and children in community and family settings. Clin Infect Dis. 2004;38(5):632-639. https://doi.org/10.1086/381547Regev-Yochay G, Raz M, Dagan R, Porat N, Shainberg B, Pinco E, Keller N, Rubinstein E. Nasopharyngeal carriage of Streptococcus pneumoniae by adults and children in community and family settings. Clin Infect Dis. 2004;38(5):632-639. https://doi.org/10.1086/381547Kelly MS, Surette MG, Smieja M, Rossi L, Luinstra K, Steenhoff AP, Goldfarb DM, Pernica JM, Arscott-Mills T, Boiditswe S, Mazhani T, Rawls JF, Cunningham CK, Shah SS, Feemster KA, Seed PC. Pneumococcal Colonization and the Nasopharyngeal Microbiota of Children in Botswana. Pediatr Infect Dis J. 2018;37(11):1176-1183. https://doi.org/10.1097/INF.0000000000002174Kelly MS, Surette MG, Smieja M, Rossi L, Luinstra K, Steenhoff AP, Goldfarb DM, Pernica JM, Arscott-Mills T, Boiditswe S, Mazhani T, Rawls JF, Cunningham CK, Shah SS, Feemster KA, Seed PC. Pneumococcal Colonization and the Nasopharyngeal Microbiota of Children in Botswana. Pediatr Infect Dis J. 2018;37(11):1176-1183. https://doi.org/10.1097/INF.0000000000002174Streptococcus pneumoniae. Centers for Disease Control and Prevention. Available at: https://www.cdc.gov/pneumococcal/clinicians/streptococcus-pneumoniae.html. Accessed : November 6, 2021.Streptococcus pneumoniae. Centers for Disease Control and Prevention. Available at: https://www.cdc.gov/pneumococcal/clinicians/streptococcus-pneumoniae.html. Accessed : November 6, 2021.Bogaert D, De Groot R, Hermans PW. Streptococcus pneumoniae colonisation: the key to pneumococcal disease. The Lancet. Infectious diseases. 2004;4(3):144-154. https://doi.org/10.1016/S1473-3099(04)00938-7Bogaert D, De Groot R, Hermans PW. Streptococcus pneumoniae colonisa-tion: the key to pneumococcal disease. Lance. Infect Dis. 2004;4(3):144-154. https://doi.org/10.1016/S1473-3099(04)00938-7Tsaban G, Ben-Shimol S. Indirect (herd) protection, following pneumococcal conjugated vaccines introduction : A systematic review of the literature. Vaccine. 2017;35(22):2882-2891. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2017.04.032Tsaban G, Ben-Shimol S. Indirect (herd) protection, following pneumococ-cal conjugated vaccines introduction : A systematic review of the literature. Vaccine. 2017;35(22):2882-2891. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2017.04.032Баранов А.А., Намазова-Баранова Л.С., Брико Н.И., Лобзин Ю.В., Козлов Р.С., Костинов М.П., Королёва И.С., Рудакова А.В., Сидоренко С.В., Таточенко В.К., Харит С.Р., Федосеенко М.В., Вишнёва Е.А., Селимзянова Л.Р. Вакцинопрофилактика пневмококковой инфекции у детей. Педиатрическая фармакология. 2018;15(3):200-211. https://doi.org/10.15690/pf.v15i3.1899Baranov AA, Namazova-Baranova LS, Brico NI, Lobzin YuV, Коzlov RS, Kostinov MP, Koroleva IS, Rudakova AV, Sidorenko SV, Tatochenko VK, Kharit SM, Fedoseenko MV, Vishneva EA, Selimzyanova LR. Vaccine Prevention of pneumococcal infection in children. Pediatric pharmacology. 2018;15(3):200-211. (In Russ). https://doi.org/10.15690/pf.v15i3.1899File TM Jr. Streptococcus pneumoniae and community-acquired pneumonia: a cause for concern. The American journal of medicine. 2004;117(suppl 3A):39S-50S. https://doi.org/10.1016/j.amjmed.2004.07.007File TM Jr. Streptococcus pneumoniae and community-acquired pneumo-nia: a cause for concern. Am J Med. 2004;117 Suppl 3A(3):39S-50S. https://doi.org/10.1016/j.amjmed.2004.07.007Брико Н.И., Фельдблюм И.В., Бикмиева А.В., Авдеев С.Н., Драпкина О.М., Игнатова Г.Л., Демко И.В., Жестков А.В. Вакцинопрофилактика взрослого населения против пневмококковой инфекции. Антибиотики и Химиотерапия. 2019;64(1-2):37-43. https://doi.org/10.24411/0235W2990W2019W10007Briko NI, Feldblium IV, Bikmieva AV, Avdeev SN, Drapkina OM, Ignatova GL, Demko IV, Gestkov AV. Vaccine prophylaxis of the adult population against pneumococcal infec-tion. Antibiotics and Chemotherapy. 2019;64(1-2):37-43. (In Russ). https://doi.org/10.24411/0235W2990W2019W10007Приказ Минздрава РОССИЙСКОЙ ФЕДЕРАЦИИ от 21.03.2014 N 125Н «Об утверждении национального календаря профилактических прививок и календаря профилактических прививок по эпидемическим показаниям». Ссылка активна на 11.11.2021. https://normativ.kontur.ru/document?moduleId=1&documentId=379483Prikaz Minzdrava RF ot 21.03.2014 N 125N «Ob utverzhdenii natsional'nogo kalendarya profilakticheskikh privivok i kalendarya profilakticheskikh privivok po epidem-icheskim pokazaniyam». (In Russ.) Available at: https://normativ.kontur.ru/document?moduleId=1&documentId=379483. Accessed: November 10, 2020.Костинов М.П., Елагина Т.Н., Филатов Н.Н., Костинова А.М. Ожидаемые эпидемиологический и клинический эффекты вакцинации против пневмококковой инфекции в России. Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2018;7(2):107-114. https://doi.org/10.24411/2305-3496-2018-12013Kostinov MP, Elagina TN, Filatov NN, Kostinova AM. Expected epidemiologi-cal and clinical effects of vaccination against pneumococcal infection in Russia. Infectious Diseases: News, Opinions, Training. 2018;7(2):107-114. (In Russ). https://doi.org/10.24411/2305-3496-2018-12013Брико Н.И., Коршунов В.А., Ломоносов К.С. Пневмококковая инфекция в Российской Федерации: состояние проблемы. Вестник Российской академии медицинских наук. 2021;76(1):28-42. https://doi.org/10.15690/vramn1404Briko NI, Korshunov VA, Lomonosov KS. Pneumococcal infection in Russia: state of the issue. Annals of the Russian academy of medical sciences. 2021;76(1):28-42. (In Russ). https://doi.org/10.15690/vramn1404Geno KA, Gilbert GL, Song JY, Skovsted IC, Klugman KP, Jones C, Konradsen HB, Nahm MH. Pneumococcal capsules and their types: past, present, and future. Clinical microbiology reviews. 2015;28(3):871-899. https://doi.org/10.1128/CMR.00024-15Geno KA, Gilbert GL, Song JY, Skovsted IC, Klugman KP, Jones C, Konradsen HB, Nahm MH. Pneumococcal capsules and their types: past, present, and future. Clin microbiol rev. 2015;28(3):871-899. https://doi.org/10.1128/CMR.00024-15Feikin DR, Kagucia EW, Loo JD, Link-Gelles R, Puhan MA, Cherian T, Levine OS, Whitney CG, O'Brien KL, Moore MR. Serotypespecific changes in invasive pneumococcal disease after pneumococcal conjugate vaccine introduction: a pooled analysis of multiple surveillance sites. PLoS Medicine. 2013;10(9):e1001517. https://doi.org/10.1371/journal.pmed.1001517Feikin DR, Kagucia EW, Loo JD, Link-Gelles R, Puhan MA, Cherian T, Levine OS, Whitney CG, O'Brien KL, Moore MR. Serotype-specific changes in invasive pneumococcal disease after pneumococcal conjugate vaccine introduction: a pooled analysis of multiple surveillance sites. PLoS Med. 2013;10(9):e1001517. https://doi.org/10.1371/journal.pmed.1001517МР 4.2.0114-16. Лабораторная диагностика внебольничной пневмонии пневмококковой этиологии. Москва : Федеральный центр гигиены и эпидемиологии, 2016. Ссылка активна на 11.11.2021. https://docs.cntd.ru/document/456092897 MR 4.2.0114-16Laboratornaya diagnostika vnebol'nichnoy pnevmonii pnevmokokkovoy etiologii. Moskva : Federal'nyy tsentr gigieny i epidemiologii, 2016. (In Russ). Available at: https://docs.cntd.ru/document/456092897 MR 4.2.0114-16. Accessed : November 6, 2021.Coskun-Ari FF, Guldemir D, Durmaz R. One-step multiplex PCR assay for detecting Streptococcus pneumoniae serogroups/types covered by 13-valent pneumococcal conjugate vaccine (PCV13). PLoS One. 2012;7(12):e50406. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0050406Coskun-Ari FF, Guldemir D, Durmaz R. One-step multiplex PCR assay for detecting Streptococcus pneumoniae serogroups/types covered by 13-valent pneumococcal conjugate vaccine (PCV13). PLoS One. 2012;7(12):e50406. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0050406Streptococcus Laboratory. Conventional PCR serotype deduction protocols. Centers for Disease Control and Prevention July 23, 2021. Available at: https://www.cdc.gov/streplab/pneumococcus/resources.html. Accessed : November 6, 2021.Streptococcus Laboratory. Conventional PCR serotype deduction protocols. Centers for Disease Control and Prevention July 23, 2021. Available at: https://www.cdc.gov/streplab/pneumococcus/resources.html. Accessed : November 6, 2021.Sidorenko S, Rennert W, Lobzin Y, Briko N, Kozlov R, Namazova-Baranova L, Tsvetkova I, Ageevets V, Nikitina E, Ardysheva A, Bikmieva A, Bolgarova E, Volkova M, Verentsova I, Girina A, Gordeeva N, Demko I, Dushchenko A, Evseeva G, Zharkova L, Yelistratova T, Zakharova J, Ivakhnishina N, Zubova E, Kalinogorskaya O, Klimashina A, Kozeeva T, Kraposhina A, Krechikova O, Mamaeva M, Nagovitsyna E, Protasova I, Semerikov V, Sokolova N, Soloveva I, Strelnikova N, Telepneva R, Feldblium I, Kholodok G, Chagaryan A, Sheglinkova N. Multicenter study of serotype distribution of Streptococcus pneumoniae nasopharyngeal isolates from healthy children in the Russian Federation after introduction of PCV13 into the National Vaccination Calendar. Diagnostic microbiology and infectious disease. 2020;96(1):114914. https://doi.org/10.1016/j.diagmicrobio.2019.114914Sidorenko S, Rennert W, Lobzin Y, Briko N, Kozlov R, Namazova-Baranova L, Tsvetkova I, Ageevets V, Nikitina E, Ardysheva A, Bikmieva A, Bolgarova E, Volkova M, Verentsova I, Girina A, Gordeeva N, Demko I, Dush-chenko A, Evseeva G, Zharkova L, Yelistratova T, Zakharova J, Ivakhnishina N, Zubova E, Kalinogorskaya O, Klimashina A, Kozeeva T, Kraposhina A, Krechikova O, Mamaeva M, Nagovitsyna E, Protasova I, Semerikov V, Sokolova N, Soloveva I, Strelnikova N, Telepneva R, Feldblium I, Kholodok G, Chagaryan A, Sheglinkova N. Multicenter study of serotype distribution of Streptococcus pneumoniae nasopharyngeal isolates from healthy children in the Russian Federation after introduction of PCV13 into the NationalVaccination Calendar. Diagn microbiol Infect Dis. 2020;96(1):114914. https://doi.org/10.1016/j.diagmicrobio.2019.114914Levy C, Ouldali N, Caeymaex L., Angoulvant F, Varon E., Cohen R. Diversity of serotype replacement after pneumococcal conjugate vaccine implementation in Europe. The Journal of paediatrics. 2019;213:252-253.e3. https://doi.org/10.1016/j.jpeds.2019.07.057Levy C, Ouldali N, Caeymaex L., Angoulvant F, Varon E., Cohen R. Di-versity of serotype replacement after pneumococcal conjugate vaccine implementation in Europe. J Paediatr. 2019;213:252-253.e3. https://doi.org/10.1016/j.jpeds.2019.07.057Invasive pneumococcal disease – Annual epidemiological report for 2017. European Centre for Disease Prevention and Control. May 14, 2019. Available at: https://ecdc.europa.eu/en/publications-data/invasive-pneumococcal-disease-annual-epidemiological-report-2017. Accessed : November 6, 2021.Invasive pneumococcal disease – Annual epidemiological report for 2017. European Centre for Disease Prevention and Control. May 14, 2019. Available at: https://ecdc.europa.eu/en/publications-data/invasive-pneumococcal-disease-annual-epidemiological-report-2017. Accessed : November 6, 2021.Navarro-Torné A, Dias JG, Hruba F, Lopalco PL, Pastore-Celentano L, Gauci AJ; Invasive Pneumococcal Disease Study Group. Risk factors for death from invasive pneumococcal disease, Europe, 2010. Emerging infectious diseases. 2015;21(3):417-425. https://doi.org/10.3201/eid2103.140634Navarro-Torné A, Dias JG, Hruba F, Lopalco PL, Pastore-Celentano L, Gauci AJ; Invasive Pneumococcal Disease Study Group. Risk factors for death from invasive pneumococcal disease, Europe, 2010. Emerg Infect Dis. 2015;21(3):417-425. https://doi.org/10.3201/eid2103.140634WHO. SAGE evidence to recommendation framework. Pneumococcal conjugate vaccine PICO 2: product choice impact. Available at: https://www.who.int/immunization/policy/position_papers/recommendation_table_PCV_product_choice_impact.pdf?ua=1. Accessed : November 6, 2021.WHO. SAGE evidence to recommendation framework. Pneumococcal conjugate vaccine PICO 2: product choice impact. Available at: https://www.who.int/immunization/policy/position_papers/recommendation_table_PCV_product_choice_impact.pdf?ua=1. Accessed : November 6, 2021.Калиногорская О.С., Беланов С.С., Волкова М.О., Гостев В.В., Сидоренко С.В. Антибиотикорезистентность и серотиповый состав Streptococcus pneumoniae, выделенных у детей в Санкт-Петербурге в 2010-2013 гг. Антибиотики и Химиотерапия. 2015;60(1-2):10-18.Kalinogorskaya OS, Belanov SS, Volkova MO, Gostev VV, Sidorenko SV. Antibiotic resistance and serotype pattern of Streptococcus pneumoniae isolated from children in St. Petersburg in 2010-2013. Antibiotics and Chemotherapy. 2015;60(1-2):10-18. (In Russ).Романенко В.В., Бейкин Я.Б., Сомова А.В., Сбитнева Н.Н., Рожкова Т.В. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2017;16(3):33-38. https://doi.org/10.31631/2073-3046-2017-16-3-33-38Romanenko VV, Beikin YaB, Somova AV, Sbitneva NN, Rozhkova T.V. Serological characteristics of pneumococci isolated from children with acute otitis media in Sverdlovsk Region. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2017;16(3):33-38. (In Russ). https://doi.org/10.31631/2073-3046-2017-16-3-33-38Mayanskiy N, Kulichenko T, Alyabieva N, Brzhozovskaya E, Ponomarenko O, Savinova T, Lazareva A. Changing serotype distribution and resistance patterns among pediatric nasopharyngeal pneumococci collected in Moscow, 2010-2017. Diagn Microbiol Infect Dis. 2019;94(4):385-390. https://doi.org/10.1016/j.diagmicrobio.2019.02.010Mayanskiy N, Kulichenko T, Alyabieva N, Brzhozovskaya E, Ponomarenko O, Savinova T, Lazareva A. Changing serotype distribution and resistance patterns among pediatric nasopharyngeal pneumococci collected in Moscow, 2010-2017. Diagn Microbiol Infect Dis. 2019;94(4):385-390. https://doi.org/10.1016/j.diagmicrobio.2019.02.010

The authors declare that there are no conflicts of interest present.