Эпидемиология и профилактика инфекции, обусловленной Clostridioides difficile у пациентов, перенесших панкреатодуоденальную резекцию (обзор литературы)

Цель. Обобщение и анализ современных данных об эпидемиологических особенностях и мерах профилактики инфекции, обусловленной Clostridioides difficile, у пациентов, перенесших панкреатодуоденальную резекцию, с акцентом на факторы риска, частоту возникновения инфекции и стратегии снижения заболеваемости в послеоперационном периоде. Материалы и методы. Проведен поиск в базах данных MEDLINE, Embase, Scopus, Cochrane, PubMed, Google Scholar, а также в прямых и обратных ссылках на исследования, опубликованные в период между июнем 2005 г. и июнем 2025 г. Были включены систематические обзоры и мета-анализы, одноцентровые, многоцентровые, поперечные, наблюдательные, проспективные, когортные исследования, а также рандомизированные контролируемые испытания на русском и английском языках. Результаты. Установлено, что пациенты, перенесшие панкреатодуоденальную резекцию, находятся в группе высокого риска по развитию инфекции, обусловленной Clostridioides difficile вследствие сочетания ряда факторов. Отмечена высокая распространенность C. difficile в хирургических отделениях и связь с тяжелым течением, особенно при инфицировании гипервирулентными риботипами (например, 027). Заключение. Инфекция, обусловленная C. difficile, представляет серьезную угрозу для пациентов после панкреатодуоденальной резекции. Своевременная диагностика, контроль инфекции и рациональное использование антисекреторных и антибактериальных препаратов являются ключевыми мерами профилактики. Необходимы дальнейшие эпидемиологические и клинические исследования, направленные на уточнение факторов риска и разработку эффективных протоколов ведения таких пациентов.

1. Сафин А.Л., Ачкасов С.И., Сухина М.А. Сушков О.И. Факторы риска развития диареи, ассоциированной с Сlostridium difficile, у колопроктологических больных (обзор литературы). Колопроктология. 2017;1(59):59–67. https://doi.org/10.33878/2073-7556-2017-0-1-59-67

2. Magill S.S., Edwards J.R., Bamberg W., Beldavs Z.G., Dumyati G., Kainer M.A., et al. Multistate point-prevalence survey of health care-associated infections. N. Engl. J. Med. 2014;370(13):1198–1208. https://doi.org/10.1056/NEJMoa1306801 Erratum in: N. Engl. J. Med. 2022;386(24):2348. https://doi.org/10.1056/NEJMx210023

3. Tariq R., Tahir M.W., Khanna S. A233 Outcomes of Clostridioides difficile infection in surgical patients: results from national inpatient sample 2016-2019. J. Can. Assoc. Gastroenterol. 2023;6(Suppl 1):64–65. https://doi.org/10.1093/jcag/gwac036.233

4. Sailhamer E.A., Carson K., Chang Y., Zacharias N., Spaniolas K., Tabbara M., et al. Fulminant Clostridium difficile colitis: patterns of care and predictors of mortality. Arch. Surg. 2009;144(5):433–439. https://doi.org/10.1001/archsurg.2009.51

5. Akorful R.A.A., Odoom A., Awere-Duodu A., Donkor E.S. The Global Burden of Clostridioides difficile Infections, 2016-2024: A Systematic Review and Meta-Analysis. Infect. Dis. Rep. 2025;17(2):31. https://doi.org/10.3390/idr17020031

6. Abou Chakra C.N., Gagnon A., Lapointe S., Granger M.-F., Lévesque S., Valiquette L. The strain and clinical outcome of Clostridioides difficile infection: a meta-analysis. Open Forum Infect. Dis. 2024;11(3):ofae085. https://doi.org/10.1093/ofid/ofae085

7. He M., Miyajima F., Roberts P., Ellison L., Pickard D.J., Martin M.J., et al. Emergence and global spread of epidemic healthcare-associated Clostridium difficile. Nat. Genet. 2013;45:109–113. https://doi.org/10.1038/ng.2478

8. Linder J.A., Huang E.S., Steinman M.A., Gonzales R., Stafford R.S. Fluoroquinolone prescribing in the United States: 1995 to 2002. Am. J. Med. 2005;118(3):259–268. https://doi.org/10.1016/j.amjmed.2004.09.015

9. Bauer M.P., Notermans D.W., van Benthem B.H., Brazier J.S., Wilcox M.H., Rupnik M., et al. Clostridium difficile infection in Europe: a hospital-based survey. Lancet. 2011;377(9759):63–73. https://doi. org/10.1016/S0140-6736(10)61266-4

10. Goorhuis A., Bakker D., Corver J., Debast S.B., Harmanus C., Notermans D.W. et al. Emergence of Clostridium difficile infection due to a new hypervirulent strain, polymerase chain reaction ribotype 078. Clin. Infect. Dis. 2008;47(9):1162–1170. https://doi.org/10.1086/592257

11. Gerding D.N., Johnson S., Rupnik M., Aktories K. Clostridium difficile binary toxin CDT: mechanism, epidemiology, and potential clinical importance. Gut Microbes. 2014;5(1):15–27. https://doi.org/10.4161/gmic.26854

12. Depestel D.D., Aronoff D.M. Epidemiology of Clostridium difficile infection. J. Pharm. Pract. 2013;26(5):464–475. https://doi.org/10.1177/0897190013499521

13. Walk S.T., Micic D., Jain R., Lo E.S., Trivedi I., Liu E.W., et al. Clostridium difficile ribotype does not predict severe infection. Clin. Infect. Dis. 2012;55(12):1661–1668. https://doi.org/10.1093/cid/cis786

14. Venugopal A.A., Riederer K., Patel S.M., Szpunar S., Jahamy H., Valenti S., et al. Lack of association of outcomes with treatment duration and microbiologic susceptibility data in Clostridium difficile infections in a non-NAP1/BI/027 setting. Scand. J. Infect. Dis. 2012;44(4):243–249. https://doi.org/10.3109/00365548.2011.631029

15. Eubank T.A., Dureja C., Gonzales-Luna A.J., Hurdle J.G., Garey K.W. Reduced Vancomycin Susceptibility in Clostridioides difficile Is Associated With Specific Ribotypes. Open Forum Infect. Dis. 2024;11(11):ofae588. https://doi.org/10.1093/ofid/ofae588 16. Suárez-Bode L., López-Causapé C., Arcay R.M., Oliver A., Mena A. Whole Genome Sequencing Evidences High Rates of Relapse in Clostridioides difficile Infection Caused by the Epidemic Ribotype 106. Appl. Microbiol. 2023;3:64–75. https://doi.org/10.3390/applmicrobiol3010005

16. McDonald L.C., Gerding D.N., Johnson S., Bakken J.S., Carroll K.C., Coffin S.E., et al. Clinical Practice Guidelines for Clostridium difficile Infection in Adults and Children: 2017 Update by the Infectious Diseases Society of America (IDSA) and Society for Healthcare Epidemiology of America (SHEA). Clin. Infect. Dis. 2018;66(7):e1–e48. https://doi.org/10.1093/cid/cix1085

17. Borren N.Z., Ghadermarzi S., Hutfless S., Ananthakrishnan A.N. The emergence of Clostridium difficile infection in Asia: A systematic review and meta-analysis of incidence and impact. PLoS ONE. 2017;12(5):e0176797. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0176797

18. Curcio D., Cané A., Fernández F.A., Correa J. Clostridium difficile-associated Diarrhea in Developing Countries: A Systematic Review and Meta-Analysis. Infect. Dis. Ther. 2019;8(1):87–103. https://doi.org/10.1007/s40121-019-0231-8

19. Sartelli M., Di Bella S., McFarland L.V., Khanna S., Furuya-Kanamori L., Abuzeid N., et al. 2019 update of the WSES guidelines for management of Clostridioides (Clostridium) difficile infection in surgical patients. World J. Emerg. Surg. 2019;14:8. https://doi.org/10.1186/s13017-019-0228-3

20. Khanna S., Pardi D.S., Aronson S.L., Kammer P.P., Orenstein R., St Sauver J.L., et al. The epidemiology of community-acquired Clostridium difficile infection: a population-based study. Am. J. Gastroenterol. 2012;107(1):89–95. https://doi.org/10.1038/ajg.2011.398.

21. Du T., Choi K.B., Silva A., Golding G.R., Pelude L., Hizon R., et al. Characterization of Healthcare-Associated and Community-Associated Clostridioides difficile Infections among Adults, Canada, 2015-2019. Emerg. Infect. Dis. 2022;28(6):1128–1136. https://doi.org/10.3201/eid2806.212262

22. Álvarez-Villalobos N.A., Ruiz-Hernandez F.G., Méndez-Arellano A.C., Azamar-Márquez J.M., Camacho-Ortiz A. Epidemiologic profile of community-acquired Clostridioides difficile infections: a systematic review and meta-analysis. Epidemiol. Infect. 2025;153:e46. https://doi.org/10.1017/S0950268825000202

23. European Centre for Disease Prevention and Control. Clostridioides (Clostridium) difficile infections. Annual epidemiological report for 2016–2017. Stockholm: ECDC; 2022. Available at: https://www.ecdc.europa.eu/en/publications-data/clostridiodes-difficile-infections-annualepidemiological-report-2016-2017. Accessed: July 6, 2017.

24. Shaughnessy M.K., Bobr A., Kuskowski M.A., Johnston B.D., Sadowsky M.J., Khoruts A., et al. Environmental Contamination in Households of Patients with Recurrent Clostridium difficile Infection. Appl. Environ. Microbiol. 2016;82(9):2686–2692. https://doi.org/10.1128/AEM.03888-15

25. De-la-Rosa-Martínez D., Villaseñor-Echavarri R., Vilar-Compte D., Mosqueda-Larrauri V., Zinser-Peniche P., Blumberg S. Heterogeneity of Clostridioides difficile asymptomatic colonization prevalence: a systematic review and meta-analysis. Gut Pathogens. 2015;17(1):6. https://doi.org/10.1186/s13099-024-00674-0

26. Sethi A.K., Al-Nassir W.N., Nerandzic M.M., Bobulsky G.S., Donskey C.J. Persistence of skin contamination and environmental shedding of Clostridium difficile during and after treatment of C. difficile infection. Infect. Control Hosp. Epidemiol. 2010;31(1):21–27. https://doi.org/10.1086/649016

27. Guerrero D.M., Becker J.C., Eckstein E.C., Kundrapu S., Deshpande A., Sethi A.K., et al. Asymptomatic carriage of toxigenic Clostridium difficile by hospitalized patients. J. Hosp. Infect. 2013;85(2):155–158. https://doi.org/10.1016/j.jhin.2013.07.002

28. Changazi S.H., Ahmed Q., Bhatti S., Siddique S., Abdul Raffay E., Farooka M.W., et al. Whipple Procedure: A Five-Year Clinical Experience in Tertiary Care Center. Cureus. 2020;12(11):e11466. https://doi.org/10.7759/cureus.11466

29. Zhang C., Zironda A., Vierkant R.A., Starlinger P., Warner S., Smoot R., et al. Quality of Life and Gastrointestinal Symptoms in Long-term Survivors of Pancreatic Cancer Following Pancreatoduodenectomy. Ann. Surg. 2024;279(5):842–849. https://doi.org/10.1097/SLA.0000000000006053

30. Шатверян Г.А., Чардаров Н.К., Никода В.В., Багмет Н.Н., Таджибова И.М., Лишова Е.А. и др. Ближайшие результаты после панкреатодуоденальных резекций у пациентов в возрасте 70 лет и старше. Хирургия. Журнал им. Н.И. Пирогова. 2020;(1):25–32. https://doi.org/10.17116/hirurgia202001125

31. Mada P.K., Alam M.U. Clostridioides difficile infection. [Updated 2024 Apr 10]. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing; 2025. Available at: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK431054/. Accessed: July 6, 2025.

32. Abdelsattar Z.M., Krapohl G., Alrahmani L., Banerjee M., Krell R.W., Wong S.L., et al. Postoperative burden of hospital-acquired Clostridium difficile infection. Infect. Control Hosp. Epidemiol. 2015;36(1):40–46. https://doi.org/10.1017/ice.2014.8

33. Lundeen S.J., Otterson M.F., Binion D.G., Carman E.T., Peppard W.J. Clostridium difficile enteritis: an early postoperative complication in inflammatory bowel disease patients after colectomy. J. Gastrointest. Surg. 2007;11(2):138–142. https://doi.org/10.1007/s11605-006-0022-x

34. Butler J.R., Rogers T., Eckart G., Martens G.R., Ceppa E.P., House M.G., et al. Is antisecretory therapy after pancreatoduodenectomy necessary? Meta-analysis and contemporary practices of pancreatic surgeons. J. Gastrointest. Surg. 2015;19(4):604–612. https://doi.org/10.1007/s11605-015-2765-8

35. Huang C.H., Tseng Y.H., Tsai W.S., Su C.C., Cheng C.L., Kao Yang Y.H., et al. Association Between Risk of Clostridium difficile Infection and Duration of Proton Pump Inhibitor or H2-Receptor Antagonist Use in Hospitalized Patients. Infect. Dis. Ther. 2024;13(2):373–383. https://doi.org/10.1007/s40121-024-00922-5

36. Heard K.L., Killington K., Mughal N., Moore L.S.P., Hughes S. Clinical outcomes of temocillin use for invasive Enterobacterales infections: a single-centre retrospective analysis. JAC Antimicrob. Resist. 2021;3(1):dlab005. https://doi.org/10.1093/jacamr/dlab005

37. Floria D.-E., Obeidat M., Váncsa S., Kávási S.B., Földvári-Nagy L., Hegyi P., et al. Proton Pump Inhibitors are Not Associated with an Increased Risk of Clostridioides difficile Infection: A Systematic Review and Meta-Analysis of Randomized Controlled Trials. SSRN. 2024. Available at: http://dx.doi.org/10.2139/ssrn.5011563. Accessed: July 6, 2025.

38. Miller A.C., Sewell D.K., Segre A.M., Pemmaraju S.V., Polgreen P.M. Risk for Clostridioides difficile Infection Among Hospitalized Patients Associated With Multiple Healthcare Exposures Prior to Admission. J. Infect. Dis. 2021;224(4):684–694. https://doi.org/10.1093/infdis/jiaa773

39. Eeuwijk J., Ferreira G., Yarzabal J.P., Robert-Du Ry van Beest Holle M. A Systematic Literature Review on Risk Factors for and Timing of Clostridioides difficile Infection in the United States. Infect. Dis. Ther. 2024;13(2):273–298. https://doi.org/10.1007/s40121-024-00919-0

40. Manzoor F., Manzoor S., Pinto R., Brown K., Langford B.J., Daneman N. Does this patient have Clostridioides difficile infection? A systematic review and meta-analysis. Clin. Microbiol. Infect. 2023;29(11):1367– 1374. https://doi.org/10.1016/j.cmi.2023.06.010

41. Armstrong E.P., Malone D.C., Franic D.M., Pham S.V., Gratie D., Amin A. Patient Experiences with Clostridioides difficile Infection and Its Treatment: A Systematic Literature Review. Infect. Dis. Ther. 2023;12(7):1775–1795. https://doi.org/10.1007/s40121-023-00833-x

42. McDonald L.C., Gerding D.N., Johnson S., Bakken J.S., Carroll K.C., Coffin S.E., et al. Clinical Practice Guidelines for Clostridium difficile Infection in Adults and Children: 2017 Update by the Infectious Diseases Society of America (IDSA) and Society for Healthcare Epidemiology of America (SHEA). Clin. Infect. Dis. 2018;66(7):e1–e48. https://doi.org/10.1093/cid/cix1085

43. Kukla M., Adrych K., Dobrowolska A., Mach T., Reguła J., Rydzewska G. Guidelines for Clostridium difficile infection in adults. Prz Gastroenterol. 2020;15(1):1–21. https://doi.org/10.5114/pg.2020.93629

44. Jury L.A., Guerrero D.M., Burant C.J., Cadnum J.L., Donskey C.J. Effectiveness of routine patient bathing to decrease the burden of spores on the skin of patients with Clostridium difficile infection. Infect. Control Hosp. Epidemiol. 2011;32(2):181–184. https://doi.org/10.1086/657911

45. Turner N.A., Anderson D.J. Hospital Infection Control: Clostridioides difficile. Clin. Colon Rectal Surg. 2020;33(2):98–108. https://doi.org/10.1055/s-0040-1701234

46. Cengiz T.B., Jarrar A., Power C., Joyce D., Anzlovar N., MorrisStiff G. Antimicrobial Stewardship Reduces Surgical Site Infection Rate, as well as Number and Severity of Pancreatic Fistulae after Pancreatoduodenectomy. Surg. Infect. (Larchmt). 2020;21(3):212–217. https://doi.org/10.1089/sur.2019.108

47. Ивашкин В.Т., Ляшенко О.С., Драпкина О.М., Алексеева О.П., Алексеенко С.А., Андреев Д.Н. и др. Практические рекомендации Научного сообщества по содействию клиническому изучению микробиома человека (НСОИМ), Российской гастроэнтерологической ассоциации и Российского общества по профилактике неинфекционных заболеваний по диагностике и лечению Clostridioides difficile (C. difficile)-ассоциированной болезни у взрослых. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2023;33(3):85–119. https://doi.org/10.22416/1382-4376-2023-33-3-85-119